Unterhalb von Paris lebt eine gigantische Kolonie Roter Waldameisen, deren kollektive Intelligenz von Edmondo Wells, einem genialen Wissenschaftler, so gesteigert wurde, dass sie derjenigen der Menschen gleichkommt. Als Edmondo stirbt und sein Haus inklusive der Kolonie seinem Neffen Jonathan vermacht, löst dieser nichts ahnend einen Krieg aus: Er vernichtet eines der Ameisennester im Keller. Die Insekten schlagen zurück und nehmen Jonathan und einige Mitglieder seiner Familie gefangen, um mehr über ihre Feinde zu erfahren. Die Königin plant einen Rache- und Vernichtungsfeldzug gegen die allein durch ihre Größe schier übermächtigen Menschen. Doch der Kontakt zwischen Ameisen und Menschen fördert mehr als nur Hass zwischen den Spezies: Ein Teil der Kolonie beginnt, die Menschen als Götter zu verehren. Eine davon ist Ameise 103 683. Als sie auf die Studentin und Musikerin Julie Pinson trifft und deren Musik hört, verändert sich nicht nur die Sicht dieser einen Ameise auf die Welt, sondern sie löst eine wahre Revolution aus – der sich die Königin mit aller Macht entgegenstellt.